Inaugurado en 1955, el museo ha pasado por varias sedes hasta llegar a su ubicación actual en las casas de Miranda y de Iñigo Angulo. En la primera se encuentra instalada la Sección de Prehistoria y Arqueología, mientras que la segunda alberga la Sección de Bellas Artes. Ambas colecciones tienen su núcleo de origen en las obras confiscadas con motivo de las leyes desamortizadoras de 1835, y son de procedencia exclusivamente burgalesa. Entre las obras expuestas en la Sección de Prehistoria y Arqueología merece especial mención el conjunto de la sierra de Atapuerca. La Sección de Bellas Artes abarca desde la época postvisigótica o condal, hasta el siglo XX. El museo cuenta con una biblioteca y organiza ocasionalmente exposiciones temporales.