Inaugurado oficialmente en 1932. El origen del museo se encuentra en la Exposición Histórica y de Artes celebrada en 1889 por la Sociedad Vascongada de los Amigos del País. Tras varios traslados y reorganizaciones, el legado económico de Mariano Tabuyo hizo posible que en 1931 los fondos se instalen de forma definitiva en el antiguo convento de los dominicos de San Sebastián, su sede actual, y tome el nombre con el que hoy lo conocemos de Museo Municipal de San Telmo.

Los fondos del museo son bastante variados y comprenden desde colecciones de arqueología y etnografía hasta pintura y escultura del siglo XV al XX. Cabe destacar la colección de pintura y escultura vascas, con obras de los hermanos Zubiaurre, Zuloaga, Arteta, Ortiz Echagüe o Benjamín Palencia entre otros. Mención aparte merecen también las pinturas de la iglesia, trabajo del artista José María Sert. Entre las actividades del museo están las conferencias, las proyecciones y la organización de exposiciones temporales.