Nace en el seno de una familia de comerciantes culta y acomodada. Popova estudia arte con S. Zhukovsky y K. Yuon, trasladándose a París de 1912 a 1913, donde conoce a Le Fauconnier y Metzinger , frecuentando los talleres cubistas parisinos. En estrecho contacto con Tatlin y Vesnin, es figura relevante dentro de la vanguardia rusa, desarrollando un lenguaje pictórico en el que espacio y color son notas dominantes. Interesada en el valor arquitectónico del cuadro, sus llamadas obras de arquitectura pictórica, realizadas entre 1916 y 1920, muestran la influencia del suprematismo de Malevitch ; frente a éste, sus obras recurren a gradaciones más sutiles de color y las intersecciones de sus planos son también más graduales, lo que aporta cierto efecto móvil a sus pinturas. A partir de 1922, su obra queda marcada por la tipografía, el fotomontaje y por proyectos de tejidos y de decorados teatrales en los que contribuye al desarrollo del constructivismo utilitario. Popova impartió clases en la Escuela de Arte y Teatro Vkhutemas e ingresó en el Instituto de Cultura Artística Inkhuk, centro de las teorías constructivistas. Fallece en Moscú en 1924, víctima de la escarlatina. Sus obras caen en el olvido tras su muerte prematura, siendo redescubierta por Barr a principios de los sesenta.