Inaugurado definitivamente en 1942, el origen de este museo está en la colección reunida por la Comisión de Monumentos de la Diputación en 1884. Los fondos han pasado por distintas ubicaciones hasta alcanzar su sede actual en el neorrenacentista palacio Agustí, acondicionado como museo en 1985, y dotado con un jardín de escultura al aire libre. La colección está integrada por pintura, dibujo y escultura de los siglos XV al XX, e incluye una importante sección de arte sacro. Los artistas vascos predominan en las salas dedicadas a los siglos XIX y XX, aunque no se excluyen los de otras regiones.

Desde Mayo del 2001, el Museo de Bellas Artes de Álava sufre una profunda remodelación mediante una nueva política museológica que quiere profundizar en los conceptos de los temas y géneros de la pintura, que, dada la ausencia de pintura histórica en los fondos de este museo se concretan en bodegón, figura y paisaje, y separar las obras de arte clásico y contemporáneo. Una de las salas nuevas se destina a la exhibición de las últimas adquisiciones y las restantes a dar una visión de la pintura a través de los géneros. La exposición en estas salas se ha ordenado cronológicamente, desde las escasas obras del S.XVIII con las que cuenta el museo, hasta una visión del siglo XIX con los ejemplos de neoclasicismo, romanticismo, realismo, modernismo y regionalismo.

Finalmente, en una pequeña sala se muestran obras en papel, grabados y esculturas de pequeño formato de Julio Beobide, Ignacio Zuloaga o Gustavo de Maeztu, entre otros.